Выставка построена по разделам, отражающим источники поступлений экспонатов: «храмы Рыбинска и окрестностей», «усадебные собрания местных дворян», «монастыри земли Рыбинской». В отдельный раздел выделены иконы старообрядческого центра Романова-Борисоглебска – открытые на рубеже XX-XXI веков «романовские письма». Особый новый раздел экспозиции – произведения современных рыбинских иконописцев, резчиков, ювелиров, продолжающие славные традиции церковного искусства Рыбинской земли.
«Православное искусство» — это итог многолетней работы искусствоведа Ирины Хохловой и реставратора Е. Расторгуевой по изучению, публикации и реставрации экспонатов музея.